ในฐานะอัครบิดรแห่งคอนสแตนติโนเปิล ท่านมีบทบาทในพันธกิจระดับสากลเป็นพิเศษ พระปณิธานแรกของพระองค์คือการสร้างคริสตจักรอีสเทิร์นออร์ทอดอกซ์ที่เคยถูกข่มเหงครั้งหนึ่งในอดีตกลุ่มตะวันออกหลังจากการล่มสลายของลัทธิคอมมิวนิสต์ที่นั่นในปี 1990 ในฐานะที่เป็นส่วนหนึ่งของความพยายามนี้ นอกจากนี้ ท่านยังเสริมสร้างความสัมพันธ์ระหว่างคริสตจักรแห่งชาติและเขตอัครบิดร มุขมณฑลต่าง ๆ ในอีสเทิร์นออร์ทอดอกซ์ นอกจากนี้พระองค์ยังทรงเจริญสัมพันธไมตรี ความสัมพันธ์ กับคริสตจักรโรมันคาทอลิก และเริ่มเจริญสัมพันธไมตรีกับศาสนาอื่นๆ เช่น ชาวมุสลิม ชาวสิกข์ และชาวยิว เป็นต้น

ในระหว่างเยือนไปประเทศตุรกีในเดือนพฤศจิกายน ค.ศ.2006 สมเด็จพระสันตะปาปาเบเนดิกต์ที่ 16 เสด็จไปยังสันตะสำนักที่กรุงอิสตันบูล ตามคำเชิญของท่าน พระสันตปาปาทรงเข้าร่วมในงานเลี้ยงวันฉลองของนักบุญอันดรูว์อัครทูตคนแรกซึ่งเป็นองค์อุปถัมภ์คริสตจักรแห่งคอนสแตนติโนเปิล นี่เป็นการเยือนอย่างเป็นทางการครั้งที่สามของมุขนายกทั่วโลกโดยสมเด็จพระสันตะปาปา เสด็จเยือนครั้งแรกโดย Pope Paul VI ในปี 1967 และครั้งที่สองโดย สมเด็จพระสันตะปาปายอห์น ปอลที่ 2 ในปี 1979 ในปี 2013 อัครบิดรแห่งคอนสแตนติโนเปิลแห่งคริสตจักรออร์ทอดอกซ์ได้เข้าร่วมพิธีเข้ารับตำแหน่งของสมเด็จพระสันตะปาปาฟรานซิสเมื่อวันที่ 19 มีนาคม 2556 เป็นการเจริญสัมพันธไมตรีระหว่างคาทอลิก - ออร์ทอดอกซ์ที่ดีขึ้น นับเป็นครั้งแรกที่ประมุขทางจิตวิญญาณของคริสตชนออร์ทอดอกซ์ตะวันออกเข้าร่วมพิธีเข้ารับตำแหน่งของพระสันตปาปานับตั้งแต่เกิดมหาศาสนเภทในปี 1054 หลังจากนั้นท่านเชิญสมเด็จพระสันตปาปาฟรานซิสร่วมเดินทางไปยังดินแดนศักดิ์สิทธิ์ในปี 2014 ในโอกาสครบรอบปีที่ห้าสิบของความสัมพันธ์ระหว่างอัครบิดร Athenagoras และสมเด็จพระสันตะปาปาเปาโลที่ 6สมเด็จพระสันตะปาปาฟรานซิสยังได้รับเชิญไปในสันตะสำนัก สำหรับวันฉลองนักบุญอันดรูว์ (30 พฤศจิกายน)